2008年1月の放送終了後も根強い人気を誇る「仮面ライダー電王」の最後の戦いを描く劇場版第3弾。世間で噂の幽霊列車について調査を開始したモモタロスたちの前に、“仮面ライダー幽汽”が立ちはだかる。なんとその正体は、誘拐された電王良太郎だった。モモタロスや新たに電王となった幸太郎らは、良太郎の言葉を手がかりにデンライナーで300年前へと向かう。新電王幸太郎を演じるのは「アクエリアンエイジ 劇場版」の桜田通。
イマジンによる乗車チケットの盗難事件がターミナルで発生し、良太郎（溝口琢矢）とモモタロスはチケットを奪い返そうとするが、逆に深手を負ってしまう。助っ人として、幸太郎（桜田通）とテディが現われるが、両者の契約は終了したとオーナー（石丸謙二郎）が衝撃の発言をいきなり浴びせる。
ある日、デンライナーが操縦不能になったとモモタロスが良太郎（溝口琢矢）に助けを求めてくる。彼らがデンライナーにかかりきりになっている間に、良太郎の姉の愛理（松本若菜）が不幸にも何者かに襲われるというアクシデントが発生する。実は、その事件を裏で操っているのは侑斗（中村優一）だということが発覚するが……。
船島．傳說此地從前是個群鬼聚集的不祥之地。在現代，惡鬼也應該早被驅除，但是卻聽說有人類在這裡遭到怪物的攻擊…。原來這傳言並非空穴來風，良太郎與天津四等人為了擊退這些鬼於是來到了這座船島。這是一場因為大地震的關係，使得過去與現代的時間銜接在一起，而導致群鬼們跑到了現代的事件。也因此，讓時間產生了很大的扭曲。甚至鬼還在找名為“鬼之王牌”的石頭，這是個威力強大到可以毀滅人類，建立鬼族世界的石頭。也聽說王牌就傳承在驅鬼者後裔的村子裡…。但是，為了人類世界，鬼必須如歷史般的被消滅。於是一行人決定…
良太郎（溝口琢矢）とモモタロスたちが協力して謎のイマジンの探索をしていると、そこにイマジンに憑依（ひょうい）された海東大樹（戸谷公人）が現れる。彼はまんまと電王のパスとデンライナーを盗むことに成功し、悠々と去って行く。良太郎たちがショックでぼうぜんとしていると、そこに時間警察の黒崎レイジが（古川雄大）が姿を現す。
